人参皂甙Rg1干预脊髓损伤模型大鼠转化生长因子β和
脑源性神经营养因子的表达

doi:10.3969/j.issn.2095-4344.2015.18.013

中国组织工程研究 ›› 2015, Vol. 19 ›› Issue (18): 2862-2866.doi: 10.3969/j.issn.2095-4344.2015.18.013

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人参皂甙Rg1干预脊髓损伤模型大鼠转化生长因子β和
脑源性神经营养因子的表达

孙建忠1，2，刘欣伟3，管华鹏1，张鹏1，刘琦1，杨珺1，郭群峰1，倪斌1

1解放军第二军医大学长征医院骨科，上海市 200003； 2上海市宝山区中西医结合医院骨科，上海市 201900；3解放军沈阳军区总医院骨科，全军重症战创伤救治中心，辽宁省沈阳市 110016

收稿日期:2015-02-06 出版日期:2015-04-30 发布日期:2015-04-30
通讯作者: 倪斌，博士，教授，主任医师，博士生导师，解放军第二军医大学长征医院骨科，上海市 200003
作者简介:孙建忠，男，1981年生，山东省鄄城市人，汉族，解放军第二军医大学在读博士，主治医师，主要从事脊柱外科临床及实验研究。
基金资助:
上海市宝山区卫生青年医学人才培养计划项目(bswsyq-2014-A03)；宝山区中西医结合医院院级课题(201502)

Effect of Ginsenoside Rg1 on transformation growth factor-beta and brain-derived neurotrophic factor expression in spinal cord injury rats

Sun Jian-zhong1, 2, Liu Xin-wei3, Guan Hua-peng1, Zhang Peng1, Liu Qi1, Yang Jun1, Guo Qun-feng1, Ni Bin1

1Department of Orthopedics, Changzheng Hospital, the Second Military Medical University of Chinese PLA, Shanghai 200003, China; 2Department of Orthopedics, Baoshan Hospital of Integrated Medicine, Shanghai 201900, China; 3Department of Orthopedics, General Hospital of Shenyang Military Area Command of Chinese PLA, Rescue Center of Severe Wound and Trauma of Chinese PLA, Shenyang 110016, Liaoning Province, China

Received:2015-02-06 Online:2015-04-30 Published:2015-04-30
Contact: Ni Bin, M.D., Professor, Chief physician, Doctoral supervisor, Department of Orthopedics, Changzheng Hospital, the Second Military Medical University of Chinese PLA, Shanghai 200003, China
About author:Sun Jian-zhong, Studying for doctorate, Attending physician, Department of Orthopedics, Changzheng Hospital, the Second Military Medical University of Chinese PLA, Shanghai 200003, China; Department of Orthopedics, Baoshan Hospital of Integrated Medicine, Shanghai 201900, China
Supported by:
Young Medical Talents Cultivation Plan of Baoshan District of Shanghai, No. bswsyq-2014-A03; the grant from Baoshon Hospital of Integrated Medicine, No. 201502

摘要/Abstract

摘要：

背景：转化生长因子β和脑源性神经营养因子是脊髓损伤过程中的主要调节因子，研究转化生长因子β和脑源性神经营养因子在脊髓损伤过程中发生发展机制比较多，对于人参皂甙Rg1干预调节转化生长因子β和脑源性神经营养因子在脊髓损伤发作用的文献鲜有报道。
目的：通过人参皂甙Rg1干预结合转化生长因子β和脑源性神经营养因子在分子蛋白水平上表达量的变化来研究人参皂甙在脊髓损伤后对脊髓及神经的保护作用。
方法：将大鼠随机分为空白对照组、模型组和人参皂苷Rg1干预组。模型组和人参皂苷Rg1干预组大鼠以撞击法建立脊髓损伤模型。人参皂苷Rg1干预组大鼠在造模后24 h以10 mg/kg的人参皂甙Rg1腹腔注射，1次/d，连续14 d。空白对照组和模型组大鼠注射等体积生理盐水。
结果与结论：与空白对照组相比，模型组和人参皂苷Rg1干预组大鼠血清中的丙二醛含量升高，超氧化物歧化酶的含量降低，脊髓组织中转化生长因子β表达水平增加，脑源性神经营养因子表达水平降低；与模型组相比，人参皂苷Rg1干预组大鼠血清中的丙二醛降低，超氧化物歧化酶的含量增加，脊髓组织中转化生长因子β表达水平降低，脑源性神经营养因子表达水平升高。提示人参皂苷Rg1对损伤的大鼠脊髓组织具有保护作用。

中国组织工程研究杂志出版内容重点：肾移植；肝移植；移植；心脏移植；组织移植；皮肤移植；皮瓣移植；血管移植；器官移植；组织工程

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关键词: 实验动物, 脑及脊髓损伤模型, 人参皂苷Rg1, 脊髓损伤, 脑源性神经营养因子, 转化生长因子β, 中枢神经, 神经保护

Abstract:

BACKGROUND: Transformation growth factor-β (TGF-β) and brain-derived neurotrophic factor (BDNF) are the main regulatory factors in the process of spinal cord injury. There are many researches for TGF-β and BDNF pathogenesis in the spinal cord injury, but the regulation of Ginsenoside Rg1 intervention on TGF-β and BDNF in the spinal cord injury is rarely reported.
OBJECTIVE: To observe the effect of Ginsenoside Rg1 intervention on TGF-β and BDNF expression at the molecular protein levels, and to study the protection effect of Ginsenoside Rg1 on the spinal cord and nerve function after spinal cord injury.
METHODS: Experimental rats were randomly divided into blank control group, model group and Ginsenoside Rg1 group. In the model and Ginsenoside Rg1 groups, spinal cord injury model was established with the impact method in rats. In the Ginsenoside Rg1 group, rats were intraperitoneally injected with 10 mg/kg Ginsenoside Rg1 24 hours after modeling, once per day, for 14 days. Rats in the blank control and model groups were injected with equal saline.
RESULTS AND CONCLUSION: Compared with the control group, serum malondialdehyde levels increased, the content of superoxide dismutase decreased, TGF-β expression levels in spinal cord tissue increased, and BDNF expression levels decreased in the model and Ginsenoside Rg1 groups. Compared with the model group, serum malondialdehyde levels decreased, the content of superoxide dismutase increased, TGF-β expression levels in spinal cord tissue decreased, and BDNF expression levels increased in the Ginsenoside Rg1 group. Ginsenoside Rg1 can protect the injury spinal cord in rats after spinal cord injury.

中国组织工程研究杂志出版内容重点：肾移植；肝移植；移植；心脏移植；组织移植；皮肤移植；皮瓣移植；血管移植；器官移植；组织工程

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Key words: Ginsenosides, Spinal Cord Injury, Oxidoreductases, Neurturin

中图分类号:

R318

孙建忠，刘欣伟，管华鹏，张鹏，刘琦，杨珺，郭群峰，倪斌. 人参皂甙Rg1干预脊髓损伤模型大鼠转化生长因子β和
脑源性神经营养因子的表达[J]. 中国组织工程研究, 2015, 19(18): 2862-2866.

Sun Jian-zhong, Liu Xin-wei, Guan Hua-peng, Zhang Peng, Liu Qi, Yang Jun, Guo Qun-feng, Ni Bin. Effect of Ginsenoside Rg1 on transformation growth factor-beta and brain-derived neurotrophic factor expression in spinal cord injury rats[J]. Chinese Journal of Tissue Engineering Research, 2015, 19(18): 2862-2866.

图/表（结果） 3

2.1 实验动物数量空白对照组大鼠实验未见死亡，模型组大鼠试验后死亡2只，人参皂苷Rg1干预组试验后动物死亡1只。最终空白对照组20只大鼠、模型组18只大鼠、人参皂苷Rg1干预组19只大鼠进入结果分析。试验流程图见图2。

2.2 人参皂甙Rg1改善脊髓损伤模型大鼠的运动能力 BBB评分结果显示，空白对照组大鼠运动功能未出现明显变化，BBB评分均为21分。与空白对照组相比，模型组和人参皂苷Rg1干预组大鼠的BBB评分均显著下降(P < 0.05)，且与模型组相比，人参皂苷Rg1干预组的脊髓损伤大鼠的BBB评分在造模后48，72 h及14 d时较高(P < 0.05；表1)。

2.3 人参皂苷Rg1治疗对脊髓损伤模型大鼠脊髓组织中丙二醛和超氧化物歧化酶含量的影响血清丙二醛和超氧化物歧化酶的结果显示，与空白对照组相比，模型组和人参皂苷Rg1干预组大鼠血清中的丙二醛含量显著升高，超氧化物歧化酶的含量显著降低(P < 0.05)；与模型组相比，人参皂苷Rg1干预组大鼠血清中的丙二醛显著降低，而超氧化物歧化酶的含量显著上升(P < 0.05；图3)。

2.4 人参皂甙Rg1对脊髓损伤模型大鼠脊髓中转化生长因子β和脑源性神经营养因子蛋白表达的影响 Western blot检测结果显示，模型组和人参皂苷Rg1干预组大鼠脊髓组织中转化生长因子β表达水平显著高于空白对照组，脑源性神经营养因子表达水平显著低于空白组(P < 0.05)；人参皂苷Rg1干预组的大鼠脊髓组织中转化生长因子β表达水平显著低于模型组，脑源性神经营养因子表达水平显著高于模型组(P < 0.05；图4)。

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引言

材料方法

设计：随机对照动物实验

时间及地点：实验于2013年10月至2014年6月在第二军医大学长海医院中心实验室完成。

材料：

实验动物：选取6-8周鼠龄健康雄性SD大鼠60只，体质量220-240 g，饲养环境温度为22-25 ℃，由解放军第二军医大学动物实验中心提供，生产许可证SCXK(沪) X2012-0024，已得到第二军医大学长海医院实验动物伦理委员会批准。

人参皂甙治疗脊髓损伤检测使用的主要仪器及试剂：
试剂及仪器	来源
丙二醛和超氧化物歧化酶试剂盒	碧云天试剂有限公司
兔抗大鼠转化生长因子β和脑源性神经营养因子抗体	北京索莱宝公司
辣根酶标记的山羊抗兔IgG	北京索莱宝公司
全蛋白提取试剂盒	北京鼎国试剂有限公司
Centrifuge高速冷冻离心机	德国Eppendorf公司
Milli-Q型超纯水仪	美国Millipore公司
ORION 3 STAR酸度计	美国Thermo Scientific公司
Synergy HT酶标仪	BioTek公司
大鼠脊髓打击器(Model Ⅲ)	美国W.M.keck公司

药物：人参皂甙Rg1粉末购自国药试剂有限公司，人参皂苷Rg1为粉末状，用生理盐水溶解成1 mg/L的溶液备用。

方法：

撞击法建立脊髓损伤大鼠模型：将大鼠随机分为空白对照组、模型组和人参皂苷Rg1干预组，各20只。实验前用体积分数10%的水合氯醛以10 mL/kg的剂量对模型组和人参皂苷Rg1干预组大鼠腹腔注射进行麻醉，将大鼠背部向上固定于手术台上，剔去大鼠背部毛，先以碘酒进行消毒，然后再用乙醇进行消毒，铺上手术洞巾，以第8棘突为中心在大鼠背部沿着脊柱走向切开，切口长5.0-6.0 cm，暴露大鼠第7-11棘突和锥板。空白对照组大鼠打开脊椎后进行缝合，将模型组和人参皂苷Rg1干预组的动物用手术钳和显微器械剔除第8棘突，暴露出以及虽为中心的直径为2.5-2.8 cm的圆形区域，在硬膜外表面放一垫片，用脊髓打击器从高处垂直打击，造成约25 g/cm的致伤力(图1)，缝合后，将大鼠放在取暖器旁，待大鼠麻醉过后将大鼠分别单独饲养，在大鼠笼内放入饲料和水，使大鼠能够自由饮食饮水；每天观察动物的状态，及时观察大鼠术部切口的恢复情况，并且持续注射3 d青霉素，造模后24，48，72 h和14 d对动物进行BBB评分^[7-9]。

人参皂甙Rg1干预脊髓损伤模型大鼠：将人参皂苷Rg1用生理盐水溶解，大鼠脊髓模型造模成功后24 h以 10 mg/kg的剂量对人参皂苷Rg1干预组大鼠进行腹腔注射，1次/d，连续14 d。空白对照组和模型组每天注射相同体积的生理盐水。

大鼠血清丙二醛和超氧化物歧化酶表达水平的测定：造模后14 d，大鼠麻醉处死，腹主动脉采血，将所采血液样本放入离心机中以1 000 r/min的速度进行离心，取血浆，用大鼠血浆丙二醛和超氧化物歧化酶检测试剂盒进行检测，将大鼠待测血浆样本用封板膜将酶标板封闭，然后放入生化培养箱中37 ℃孵育30 min，将封板膜小心撕下，将酶标板内的液体弃去、甩干，用洗板机将洗涤液加入到酶标板内静置半分钟后吸去洗涤液，重复洗涤5次然后将酶标板拍干，每孔加入50 μL酶标试剂50 μL，每孔加入显色剂然后轻轻的将酶标板内的液体摇匀，放入生化培养箱中 37 ℃避光显色15 min；终止显色：加终止液终止反应；在450 nm波长处对各孔的吸光度进行测量。

大鼠脊髓中转化生长因子β和脑源性神经营养因子表达的测定：造模后14 d，Western blot进行脊髓蛋白的检测，取大鼠脊髓撞击损伤处的组织保存在-80 ℃的条件下，进行下一步的实验研究，操作速度应迅速，防止组织中的蛋白发生变化。将组织用匀浆机匀浆，加入蛋白裂解液，然后12 000 r/min的速度离心5 min，离心后吸取上清液，放入酶标仪中根具标曲进行浓度检测，对所提蛋白定量，然后进行垂直电泳、湿转法转印80 V进行转印4 h，4 ℃一抗孵育过夜浓度为1∶1 000，次日用TBST洗膜3次，然后二抗室温孵育2 h浓度为1∶2 000，显影定影，最后进行拍照进行灰度值分析。

主要观察指标：大鼠血清丙二醛和超氧化物歧化酶的表达水平及脊髓中转化生长因子β和脑源性神经营养因子的表达水平。

统计学分析：采用SPSS 18.00软件进行分析，所有实验数据均用x(_)±s表示，组间比较用t 检验，P < 0.05为差异有显著性意义。

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讨论

在脊髓损伤过程中，当脊髓组织受到损伤时，会分泌脑源性神经营养因子进行自我修复，对脊髓的恢复具有重要意义^[10-13]。而人参皂苷Rg1在脊髓损伤过程中能够起到干预保护作用。人参皂苷能够中枢神经系统中起到神经保护和神经营养的作用，具有抗衰老、抗凋亡、抗氧化、清除自由基的作用，宏观原因可能有4点原因：①人参皂苷具有强心的作用，增减心脏的血输出量，增加组织的能量代谢和改善机体的微循环。②人参皂苷具有拮抗钙离子的作用。③人参皂苷能够提高机体组织的抗缺氧能力。④促进血液循环减少损伤部位组织内血小板的凝集。

转化生长因子β是一类参与多细胞生长和分化因子，转化生长因子β几乎能够在所有的细胞中表达，当组织器官收到损伤或应激反应时，转化生长因子β能够在机体内合成，与相应的受体表达。转化生长因子β在机体内能够参与多个机体的活动，例如细胞外机制的合成、胚胎的发育和血管的生成等复杂的生理过程，同时转化生长因子β在机体组织纤维化、肿瘤生长和组织细胞损伤的修复等诸多病理学过程也起到非常重要的作用。在脊髓损伤过程中可以通过抑制脊髓组织内转化生长因子β的表达起到抑制细胞凋亡，促进脊髓损伤后的恢复，减轻局部瘢痕的产生和形成，这些手段都能够促进脊髓组织的再生和修复，抑制坏死周围组织的炎症反应和坏死，减轻细胞的再次损伤。

脑源性神经营养因子和转化生长因子β两个基因是脊髓损伤过程中比较关键的基因，首先转化生长因子β能够诱导胶质瘢痕的产生，转化生长因子β/Smads的信号通路在瘢痕增长和组织纤维化的过程中具有重要意义，参与肝脏组织纤维化、肾脏组织纤维化、肺脏组织纤维化、腹膜纤维化和瘢痕纤维化等多组织多器官的纤维化的产生分化密不可分，在脊髓组织的损伤过程中也具有非常重要的意义^[14-16]。脊髓损伤的治疗恢复具有非常重要的意义，近年来广大科学研究者将转化生长因子β信号通路联系到脊髓损伤后一些脚趾细胞瘢痕化相关领域上面，但这些研究仅仅局限于信号通路的干预上面^[17-20]。

实验结果显示与空白组相比，模型组大鼠脊髓损伤组织中的转化生长因子β的表达水平显著升高，脑源性神经营养因子的表达水平显著降低；与模型组相比，人参皂苷Rg1干预组大损伤脊髓中转化生长因子β表达水平降低，脑源性神经营养因子表达水平增加。BBB评分显示在大鼠脊髓损伤后人参皂苷Rg1干预组大鼠的后肢行为能力比模型组好，人参皂苷Rg1干预组对大鼠脊髓组织损伤后具有保护作用，不仅抑制了大鼠脊髓损伤过程中细胞的凋亡，而且加快了脊髓中神经元的恢复与再生^[21-24]。

Aloe等^[9]在小鼠和蟾蜍的中枢神经系统的研究中发现，小鼠和蟾蜍的中枢神经系统中的肿瘤坏死因子α和脑源性神经营养因子具有联合表达的关系。Saha等^[21]通过研究发现，在中枢神经系统中肿瘤坏死因子α能够上调脑源性神经营养因子的蛋白和mRNA的表达，与Aloe的观点相比较，Saha等证明了肿瘤坏死因子α能够上调脑源性神经营养因子蛋白和mRNA表达的这一特性是同过胶质细胞内肿瘤坏死因子α的信号通路的介导来实现的。脊髓损伤后，脑源性神经营养因子在脊髓组织内的含量会显著升高，在脊髓损伤后的第14天脑源性神经营养因子的含量达到峰值，14 d后随着时间的推移脑源性神经营养因子的含量会逐渐降低。

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